Historiquement, les neurosciences ont d'abord émergé comme une branche de la biologie et de la médecine, philosophiquement inspirée par le scientisme du XIXe siècle et postulant l'absence de toute cause endogène (auto-générée) du comportement humain. Avec l'évolution des connaissances scientifiques et des méthodes la chimie, la psychologie, l'informatique et la physique ont par la suite amplement contribué aux progrès de cette discipline. Par ailleurs, il ne faut pas oublier une branche moderne de la philosophie qui a eu et, qui a encore, un impact important sur la façon d'approcher les neurosciences notamment au travers de ce qu'on appelle les sciences cognitives. Un exemple des plus célèbres de la confrontation entre philosophie et neuroscience est la quête d'une localisation de l'âme dans le cerveau. Ainsi, au XVIIe siècle, le philosophe René Descartes utilisait un argument neuroscientifique pour faire de la glande pinéale le siège de l'âme (tout en accordant à cette dernière une existence distincte) : alors que les différentes structures du cerveau possèdent chacune un symétrique dans l'autre moitié du cerveau, ce n'est pas le cas de la glande pinéale . Si les termes de cette question particulière sont aujourd'hui dépassés, l'approche philosophique du scientisme continue de jouer un rôle important sur les paradigmes mis en œuvre dans les neurosciences.
Paul Valéry s'est montré sceptique à l'égard de ceux qui affirmaient voir - à son époque - l'esprit au bout de leur bistouri :
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(Variété III, Le bilan de l'intelligence).
Pour leur ambition de comprendre les mécanismes de la pensée selon une vision tirée du monisme anthropologique et du scientisme, les neurosciences font l'objet de critiques qui se rassemblent autour d'une démarche antiréductionniste : selon ces critiques, les neurosciences sous-estiment la différence d'échelle entre leur discipline et des phénomènes qui relèvent jusqu'ici d'autres champs scientifiques comme la linguistique, l'anthropologie, la psychologie, la sociologie ou la psychiatrie. Ainsi par exemple ce que Jean-Pierre Changeux nomme concept dans L'homme neuronal reste encore une extension du percept, très éloignée encore des concepts du niveau étudié en philosophie. Sans mettre en cause l'intérêt de la démarche, ces critiques affirment que les neurosciences crient juste victoire encore un peu tôt.
Si des neuroscientifiques comme Changeux semblent tomber effectivement dans une approche assez réductionniste, d'autres comme le philosophe Daniel Dennett dénoncent ce réductionnisme comme pouvant correspondre à des motivations mercantiles. Les neurosciences cognitives contemporaines essaient en tout cas de tracer des ponts entre l'exploration des mécanismes cérébraux et la richesse des quelques phénomènes cognitifs simples. Nul ne conteste qu'il reste beaucoup à établir avant de pouvoir expliquer une conduite ou un état d'âme aux moyens de ces nouveaux outils scientifiques, en admettant même que cette technique soit la plus simple pour cela (nous n'avons pas besoin par exemple de connaître en détail le cerveau d'un chat pour savoir qu'il se mettra à courir après une souris, pas plus que de connaître la physique du solide pour évaluer la robustesse d'un escabeau).
L'usage de l'imagerie médicale comme outil d'interprétation du comportement humain suscite également un certain scepticisme, car cette démarche est susceptible de confondre la cause et l'effet (l'excitation d'un organe pouvant être le résultat physiologique d'une décision, et non sa cause). Plus généralement, de telles conclusions tirées de l'observation d'un être animé pourraient être entâchées de l'erreur de raisonnement connue sous le nom de petitio principii (où la conclusion de l'expérience résulte directement des postulats métaphysiques du chercheur, voire de ses préjugés sociaux, et non des faits).
Une autre critique concerne la dimension éthique, sociale et technologique des neurosciences. Le problème de la responsabilité sociale de l'activité scientifique n'est pas propre aux neurosciences mais il est exacerbé par la médiatisation des avancées faites dans ce domaine et par la fascination liée à l'idée de transformer non pas l'enveloppe corporelle de l'homme (à ce sujet voir l'article clonage) mais le fonctionnement de son esprit (voir transhumanisme). Certains s'inquiètent ainsi de l'émergence d'un neuromarketing dont l'objectif est d'utiliser les neurosciences pour améliorer l'efficacité des campagnes de marketing : ces recherches trouvent des financements, mais on ne connaît pas les motivations des financiers de cet investissement, ni quel retour ils en espèrent, et pas davantage s'ils ne sont motivés que par la connaissance pure. D'autre part, la remise en question du libre arbitre peut être interprétée comme une remise en cause de la Déclaration universelle des droits de l'homme, justifiant ainsi des restrictions politiques de la part de gouvernements prompts à exploiter ce genres d'occasions, comme cela a été le cas au XXe siècle avec l'eugénisme.
Il y a cependant en face le souhait de mieux comprendre le mental humain.Le choix d'applications aux découvertes est lié à tout progrès scientifique et n'est en rien spécifique aux neurosciences. Un pouvoir politique bien contrôlé par le citoyen peut tenter de mettre des garde-fous éthiques aux utilisations technologiques ou sociales des progrès scientifiques sans pour autant entraver la recherche. On en revient alors au dilemme bien connu entre les citoyens et les détenteurs de puissance financière - qui sont parfois les mêmes.