La découverte en France du concept du tram-train donne l'idée de réadapter la ligne des Coquetiers à cette technique qui semble idéale. Elle permet en effet de mettre fin à l'épineux problème des passages à niveau grâce à leur transformation en simples carrefours routiers, d'atténuer l'effet de coupure dans le paysage urbain, de fortement renforcer la desserte tout en permettant des extensions en mode tram sur la voirie urbaine.
Cette technologie est finalement retenue et en 2001, la SNCF lance un appel d'offre européen pour le matériel roulant. En 2003, l'avant-projet est approuvé par le STIF, la SNCF et RFF.
Les travaux de transformation ont pour but :
L'évolution de l'exploitation vers un mode plus urbain s'est accompagnée de modifications physiques de la ligne :
En juin 2004, débutent les travaux d'aménagement. La voie est entièrement déposée puis renouvelée, les quais des gares sont démolis et reconstruits, la caténaire en 25kV est retendue et la section Gargan - Aulnay est mise à double voie. Dans ce but, le pont de Rougemont sur le canal de l'Ourcq est élargi et en juin 2005 est déposé le tablier du viaduc de la RN3, construit en 1932 à voie unique. Six mois plus tard, en janvier 2006, se déroule l'opération la plus spectaculaire : le tablier du nouveau viaduc à double voie est installé de nuit après une coupure à la circulation de la RN3 devant de nombreux curieux. L'été de la même année, les premières rames sont acheminées par convoi exceptionnel et mises en place sur la ligne, et des essais techniques et de sécurité sont effectués. L'inauguration de la nouvelle ligne a lieu le samedi 18 novembre 2006, et sa mise en service commercial a lieu le lundi 20 novembre 2006 au matin, inaugurant en même temps la première ligne de tram-train de France.
Le T4 est exploité par la SNCF contrairement aux autres lignes du tramway francilien qui sont exploitées par la RATP.
Ceci pourrait paraître surprenant de la part de la SNCF, car l'entreprise avait laissé à la RATP dans les années 1990 l'exploitation de la ligne des Coteaux, qui était en mauvais état et gravement déficitaire, devenue T2.
En fait, la politique de la SNCF était alors de se concentrer sur les flux importants de voyageurs et donc sur le « ferroviaire lourd » ; la réussite des réseaux de tramway d'une part et l'intérêt croissant pour les transports péri-urbains d'autre part a fait changer la SNCF de politique.
Cependant la SNCF reste très prudente et conçoit l'exploitation de cette ligne comme totalement isolée du reste du réseau ferré national, et exclut tout prolongement vers Noisy-le-Sec, malgré l'intérêt majeur d'atteindre ce pôle multimodal qui donne une correspondance avec le T1, le RER E (branche de Tournan en plus de celle de Chelles — Gournay) et, à terme, la Tangentielle Nord ainsi qu'a fortiori vers Paris.
Sur la ligne T2, c'est au contraire le prolongement par la RATP de Puteaux à La Défense, prolongement qui a été effectué sur des plate-formes existantes, qui a engendré le succès impressionnant de cette ligne. Malgré cela, l'aptitude à rouler sous caténaire 25 kV est nécessaire pour atteindre le dépôt de Noisy-le-Sec ; au contraire, les caractéristiques bicourant des rames (25 kV /750 V) ne sont pas actuellement utilisées, puisque l'intégralité de la ligne est alimentée en 25 kV.
La ligne est exploitée par quinze rames de type tram-train, roulant à droite, en conduite à vue. Il leur faut dix-neuf minutes pour parcourir la ligne de huit kilomètres. Conformément à la réglementation, les rames et les stations sont étudiées pour être facilement accessibles pour les personnes handicapées.
La mise en service de la ligne, malgré l'amélioration globale qu'elle apporte en comparaison avec l'ancienne exploitation, n'a toutefois pas été dénuée de critiques. Dès le jour de l'inauguration le 18 novembre 2006, deux rames ont connu des avaries de frein, ce qui a poussé la SNCF à interrompre le trafic en fin d'après-midi, contraignant de nombreux visiteurs bloqués en route à rentrer à pied voire en auto-stop.
Plusieurs aspects de la nouvelle ligne ont également provoqué le mécontentement : l'augmentation du tarif pour certaines relations et l'impossibilité d'utiliser un ticket t, alors que le tarif de vente à l'unité est identique, et l'utilisation très fréquente de l'avertisseur sonore par les conducteurs, qui a provoqué une polémique entre riverains et élus locaux d'une part, et la SNCF d'autre part. Cette nuisance a entraîné la création d'un collectif de riverains, qui a réussi à obtenir avec l'appui des élus une réduction de 15 dB du volume sonore des avertisseurs mi-mars 2007. Depuis, une modification des consignes de sécurité a limité son usage à une situation de danger immédiat.
Des défauts de fonctionnement sont également pointés : le temps indiqué sur les panneaux d'affichage qui ne correspond jamais à la réalité, voire une interrogation sur la forte fréquence de circulation, les rames étant fréquemment vides hors des heures de pointe ou en soirée.
En outre, certains utilisateurs déplorent les erreurs de conception ou le manque de finition de l'infrastructure, avec des passages piéton toujours pas accessibles près d'un an après l'ouverture de la ligne ou des aménagements pour handicapés inutilisables en certains points (présence de marches), ou encore le nombre trop réduit d'arceaux pour le garage des vélos dans les abris proposés. La disparition de certains bâtiments voyageurs anciens, et ce malgré l'opposition des municipalités, a également été déplorée. Un collectif appuyé par les municipalités a permis de sauvegarder les gares des Coquetiers et de l'Abbaye, mais le bâtiment de la gare de l'Allée de la Tour Rendez-Vous a lui été détruit. La création de la piste cyclable implantée le long de la ligne a débuté au printemps 2008, pour une mise en service escomptée début 2010.
La réalisation du T4 était une opération inscrite au 12e contrat de plan État-Région. Le financement de la transformation de la ligne des Coquetiers en ligne T4, d'un montant total de 52,72 millions d'euros (valeur janvier 2003), a été réparti entre :
La SNCF a entièrement financé les quinze rames nécessaires à l'exploitation, pour un montant de 68 millions d'euros. Le coût de fonctionnement de la ligne est de 11,22 millions d’euros par an.