Le premier fossile découvert en 1855 n'a pas été identifié comme un oiseau par von Meyer mais comme un ptérosaure. En 1860 est découverte la plume fossilisée confirmant que des oiseaux devaient vivre au Crétacé. Mais ce n'est qu'en 1861, avec la découverte du spécimen de Londres que naît la controverse sur l'histoire évolutive de oiseaux. Charles Darwin qui avait publié deux ans plus tôt L'Origine des espèces, déclare que le fossile doit être une forme transitoire. Johann Andreas Wagner, un opposant à la théorie de Darwin, directeur du Musée de Paléontologie de Munich, identifie en 1862 le fossile comme étant celui d'un reptile, le Griphosaurus et ironise sur les théories évolutionnistes. En 1863, Richard Owen, spécialiste des dinosaures du British Museum y voit un oiseau tandis que le naturaliste britannique Thomas Huxley est le premier à affirmer que c'est bien une forme transitoire. Il se demande également si les dinosaures n'auraient pas été des animaux à sang chaud (comme les oiseaux) plutôt qu'à sang froid (comme les reptiles) dans son ouvrage On the Animals which are Most Nearly Intermediate between Birds and Reptiles (littéralement : Sur les animaux qui sont les plus proches intermédiaires entre les oiseaux et les reptiles) publié auprès de la Société géologique de Londres. En comparant l'anatomie de l'archéoptéryx et celle d'un autre fossile bavarois, le petit Compsognathus, il recense quatorze caractéristiques communes et voit entre eux un lien de parenté. Son hypothèse tomba dans l'oubli, la théorie de Owen étant dominante.
En 1876, le spécimen de Berlin est découvert, puis sept autres fossiles au cours du XXe siècle. Le spécimen de Haarlem n'est identifié comme étant un archéoptéryx qu'en 1970. À la fin des années 1960, un siècle après la communication controversée de Huxley, John Ostrom, de l'Université Yale, décrit le squelette du théropode du groupe des maniraptoriens Deinonychus, prédateur aux griffes en faucille et grand comme un adolescent humain, qui rôdait dans le Montana il y a 115 Ma. Ostrom identifie un ensemble de caractères communs aux oiseaux, dont Archaeopteryx, et à d'autres théropodes, comme Oviraptor ou Deinonychus, mais que ne possèdent pas les autres Sauropsida. Il en déduit que les oiseaux descendent directement des théropodes. Max Fürbringer forme une sous-classe à part (Saururae) pour l'Archaeopteryx.
Tous les fossiles d’archéoptéryx proviennent du sud de l'Allemagne, en Bavière, et se sont conservés dans le calcaire de Solnhofen. L'archéoptéryx est, dès lors, une des espèces fossiles les plus célèbres de par sa position de « chaînon manquant » entre les reptiles et les oiseaux. Il a été très souvent utilisé comme un argument probant en faveur de l'évolution des espèces si bien que par ses caractères intermédiaires évidents, l’archéoptéryx a été une cible privilégiée pour les détracteurs de la théorie de l'évolution. Cependant, archéoptéryx n'est peut-être pas un ancêtre direct des oiseaux modernes (cf. ci-dessus).
En 1985, les astronomes britanniques Fred Hoyle et N. C. Wickramasinghe ont suggéré que l'évolution des oiseaux et des mammifères, ainsi que la disparition des dinosaures, étaient dues à une pluie virale venant de l'espace à la fin du Crétacé. L'archéoptéryx, datant de plus de 80 millions d'années avant le Crétacé supérieur, permet d'écarter cette théorie. Hoyle et Wickramasinghe ont alors prétendu que les spécimens d’archéoptéryx étaient des faux. On a toutefois facilement prouvé qu'ils étaient bien authentiques. La revue Science a réagi vivement à l'époque par un article démontrant l'authenticité d’Archaeopteryx.
En 1991, Sankar Chatterjee annonce qu'il a identifié un fossile d'oiseau plus ancien qu'Archaeopteryx. Cet animal nommé Protoavis et trouvé en 1984, vivait entre 210 et 235 Ma. Mais le fossile est trop mal conservé pour que l'on puisse évaluer sa capacité à voler. Il n'est pas reconnu par tous comme étant un oiseau, l'archéoptéryx reste le plus ancien des oiseaux.