Élimination socio-écologique d'un parasite létal

Publié dans la revue PLoS Neglected Tropical Diseases, un suivi pluridisciplinaire de plus de 25 ans, a été conduit par les chercheurs du laboratoire Chrono-environnement, du CHRU Jean-Minjoz (Besançon, France), des Universités de Salford (UK) et de Lanzhou, et de l'Institut de Recherche Vétérinaire de Lanzhou (Chine). Il a permis d'identifier les différentes étapes d'élimination socio-écologique de l'une des zoonoses parasitaires mondiales les plus pathogènes: l'échinococcose alvéolaire.


Depuis plusieurs décennies, les chercheurs du laboratoire Chrono-environnement (CNRS/Université Franche-Comté) conduisent des recherches pluridisciplinaires sur l'échinococcose alvéolaire humaine, l'une des zoonoses parasitaires les plus pathogènes au monde. A la fin des années 1980, un vaste foyer d'endémie avait été identifié dans les communautés agricoles pauvres des hautes terres de la province du Gansu. Il a fait depuis 1994 l'objet d'un suivi international (Chine, France, UK) jusqu'en 2015, coordonné par Chrono-environnement pour les aspects écologiques et médicaux.La synthèse de ce suivi de plus de 25 ans est publiée dans PLoS Neglected Tropical Diseases (PLoS NTD). Elle identifie les conditions environnementales, sociologiques et écologiques, qui ont conduit à l'élimination progressive de l'infection humaine.

L'échinococcose alvéolaire humaine est causée par un cestode parasite, l'échinocoque alvéolaire, qui se maintient par un cycle impliquant le renard (ou le chien) comme hôte définitif (hébergeant la forme adulte) et des petits mammifères (rongeurs, pikas) comme hôte intermédiaire (hébergeant la forme larvaire). L'hôte définitif s'infecte en consommant un petit mammifère infecté, et les petits mammifères en absorbant les oeufs du parasite évacués par les crottes du renard (ou du chien). C'est aussi par cette dernière voie que les humains peuvent s'infecter. Le tissu parasitaire se développe alors dans le foie, à la manière d'un cancer, causant une maladie appelée échinococcose alvéolaire, létale en l'absence de prise en charge médicale. Le développement du parasite dans le foie est très lent (de 5 à 15 ans et plus avant d'être symptomatique) ce qui complique l'identification du moment précis et des conditions de l'infection. Bien que rare, elle est répandue dans tout l'hémisphère nord et est en expansion en Europe.

L'étude publiée dans PLoS NTD, montre comment des changements socio-écologiques (utilisation des terres, pratiques agricoles, programme sanitaire, attitude des propriétaires de chiens) ont modifié une cascade de facteurs qui a exacerbé, puis ensuite interrompu la transmission du parasite. Elle a débuté par une première étude menée au début des années 1990 dans les communautés agricoles pauvres des hautes terres (2400-2600m) de la province du sud Gansu dans les comtés de Zhang et Min. Les recherches ont alors permis d'identifier, dans le contexte de faune sauvage abondante des années précédentes (renard roux, ours tibétain, panthère, takin, etc.), lié à l'étendue des espaces forestiers et à la plus faible emprise humaine, que le chien était le principal risque zoonotique pour l'homme.

Le rôle clé de paysages "à risque" a ensuite été mis en évidence. Ils sont caractérisés par une plus grande proportion de prairies et de landes qui ont provoqué la pullulation de plusieurs espèces de rongeurs hôtes intermédiaires. L'analyse satellitaire a confirmé que ces paysages étaient le résultat de stades intermédiaires de déforestation, due à l'expansion agricole des années 1970. La déforestation a été stoppée par le gouvernement chinois au milieu des année 1990s. Peu avant cette époque, les agriculteurs, plus nombreux, ont commencé à appliquer des rodenticides nouvellement disponibles, qui ont tué les rongeurs-ravageurs mais aussi accidentellement les chiens et les renards par intoxication secondaire. La combinaison de ces facteurs a entraîné une réduction de la transmission péri-domestique d'E. multilocularis et du risque zoonotique dans les villages. En raison de la longue période asymptomatique de cette maladie, le grand nombre de cas humains dépistés entre 1994 et 1996 ne correspondait plus à un cycle de transmission localement actif, mais à des infections qui eurent lieu plusieurs années auparavant, lorsque les paysages à haut risque, les grandes populations de chiens et l'augmentation du nombre d'habitants constituaient un système de transmission et d'exposition favorable.

En 2006, presque tous les cas humains d'échinococcose alvéolaire humaine avaient plus de 30 ans. En 2015, bien que la population de chiens ait été reconstituée, associée à un programme national de vermifugation et à des recommandations sanitaires, le parasite n'était pas réapparu chez le chien. Enfin, bien que la survie moyenne des cas humains d'échinococcose alvéolaire décédés avant 2014 n'était que de 8 ans, environ 60% d'entre eux étaient encore en vie en 2014, plus de 20 ans après leur date d'infection, probablement en partie à cause de leur prise en charge par les autorités sanitaires locales. Compte tenu du potentiel de génération élevé d'E. multilocularis, cette situation d'interruption du cycle ou de faible transmission peut toutefois être menacée (i) par des programmes de reboisement pouvant conduire à la réapparition de paysages temporaires à risque, (ii) par la translocation de chiens provenant de régions très endémiques, comme celles proches du plateau tibétain oriental, et (iii) par la cessation des traitements vermifuges et la politique de contrôle des chiens dans les villages.


Ce cas d'étude montre comment les changements paysagers et les changements de comportement peuvent modifier l'émergence, la transmission et le destin à long terme des infections parasitaires endémiques d'un socio-écosystème. Il montre également l'intérêt et la nécessité des approches pluridisciplinaires "ecohealth", sur le long terme, pour comprendre la distribution des agents pathogènes et les modalités de leur transmission.

Référence:

Giraudoux P, Zhao YM, Afonso E, Yan HB, Knapp J, Rogan M, Shi DZ, Jia WZ, Craig PS 2019 Long-term retrospective assessment of a transmission hotspot for human alveolar echinococcosis in mid-west China. PLoS NTD, August 30, 2019.